人々の想いを乗せた渾身のキックがドルアーガの体を貫く！ 現世に復活した邪神はついに滅んだ。地上に再び平和をもたらしたジルの勇名は、この先もバビリムの地で語り継がれていくに違いない。 ……と、いう夢を見るジル。現実世界のジルは、パーティの先頭に立ち盾を構えたはいいものの、そのままモンスターの初撃をまともに喰らい、無様に気を失っていたのだった。眼前に聳え立つ「巨塔」。 夢の中とは比ぶべくもない圧倒的なスケールに、ジルは改めて息を呑む。
初戦の失態によりニーバよりクビを宣告されるジル。失意のままメスキアの街をふらつくが、それでも内々から湧き上がる邪神討伐の意思は衰えない。そんな折、第三次塔遠征に向けて沸き立つメスキアに英雄王ギルガメスが来訪する。ジルは途中で知り合った不思議な少女カーヤと無口な女戦士アーメイを伴い、王の行列を見物しに行くが、群集の黒山に偶然ニーバを発見する。
駆けつけたニーバの機転により、王暗殺の現場からの脱出を果たしたジルは、その翌日、予定通りに行われた閲兵式に、昨夜絶命したはずのギルガメス王が出席していることに吃驚し言葉を失う。その頃市街では突如現れた巨大スライムが暴れまわっていた。スライムの体内に取り込まれたところをアーメイに救出された少女クーパは、ジルたちが登頂者である事を知ると、自らが仕える主人、魔術師のメルトと共にパーティに加えて欲しいと願い出るのだが……。
各所でモンスターとの戦いを繰り広げる登頂者たちに混じり、ジルたちもまた初戦を迎える。しかし、最初の戦いともあってパーティは連携が取れず、強敵クサラックの前にいきなり苦戦を強いられてしまう。唯一の登頂経験者であるアーメイの熱心な指導の元、戦闘や登頂に際しての注意点など、必要な心構えを一通り学んだ一行は再びクサラックの群と対峙する。
道すがら立てかけてあった「近道の看板」を通過したジルたちは、えもいわれぬ不思議な現象に行く手を阻まれる。突然男女が逆になってしまったり、気ぐるみを強制で着せられたりと、道中待ち受ける様々な「罠」を切り抜けたジルたちは、やっとの思いで最後の関門にたどり着く。しかし、待ち受けた「出口の扉」は想像以上の難物だった！
順調に歩を進めるジルたち一行は、オーガとの戦闘で壊滅状態にあったパーティから、ジジという老戦士を救い出す。かつては勇名を馳せた凄腕のガーディアンだったというジジを伴い、ジルたちは立ち寄った居留地で歩を休めようとするが、街の少年に財布をひったくられたり、メルトとクーパーは大喧嘩を始めたりと、まるで落ち着く気配がない。そんな折、売り言葉に買い言葉で、ついにクーパがメルトを見限り、単身パーティを飛び出してしまう！？
ケルブ将軍率いるウルク軍は、突如現れた片羽のドラゴンにより、立ち往生を余儀なくされていた。偵察隊の全滅という最悪の結果がウルク軍を奮起させ、来るドラゴンとの一大決戦に向けて、塔内はかつてないほど殺気立つ。そんな様子を眼下に見下ろすジル一行とニーバ一行。「龍殺し」の異名を持つニーバに期待を寄せるジルだったが、消極的なニーバの態度に大いに失望する。登頂者たちとウルク軍との連携が必須と、ジルは一人息巻くのだが……？
正体不明の難病に倒れるカーヤ。あからさまに怪しい病名とその症状に、思わず困惑する一行だったが、たった一人真に受けたジルだけは「それは大変だ！」と、大真面目に特効薬を探そうとする。果たして特効薬があるとされるその場所は、ジルたちが知るこれまでの塔とはまるで趣の違う世界だった！ 未知の領域でジルを待ち受ける試練とは一体？
細い支柱のみで構成されたフロアに足を踏み入れたジル一行は、風船型モンスターのバルバルとの戦闘に突入、すっかり様になった連携プレーで敵を翻弄し、最後はメルトの全体魔法で首尾よく敵の殲滅に成功する。しかし、散り際に自爆する習性を持つバルバルの爆発により不安定な構造のフロア全体が崩れ落ちてしまう。フロアの崩落は階層全体に及び、ジル一行のみならず居合わせたニーバ一行とウルク軍も巻き添えをくらい、パーティの面々は皆離れ離れになってしまうのだった。
「金剛の宮」にまで歩を進めたジルたち一行は、目指す最上階「天空の宮」までもう一歩のところまで来ていた。ニーバ一行やウルク軍、そしてパズズたちもまた、それぞれの道を行軍する。生き残った者たちそれぞれの思惑が交錯する塔内。登頂者たちの幾度目かの邂逅は、ついに熾烈な戦いとなって、邪神の塔に新たな記憶を刻むのだった。
ついに姿を現した邪神ドルアーガ。その巨大な姿に臆することなく、果敢にも立ち向かっていくニーバたちだったが、邪神の圧倒的な力の前に次第に押され始めていく。絶対絶命のピンチに陥ったニーバたちを助けようと、すぐにでも駆け出そうとするジル。しかしカーヤはあくまで最上階を目指そうと主張する。そんなカーヤの手を振りほどき、ドルアーガに向かって走り出すジルだったが……？
ドルアーガを倒すには、ファティナやケルブらと力を合わせる必要があると察したジルは、面々を前に塔の地形をうまく利用した作戦を説明していく。僅かな勝機を作り出す為、ガーディアンとしての本懐でもある囮役を買って出るジル。そんなジルを前にカーヤはただ涙を流すことしかできない。旅の始めとは打って変わり、すっかり頼もしくなったジルは、登頂者たちのさまざまな運命をその背に、再び邪神と対峙するのだった。
ドルアーガ討伐から半年——。討伐の手柄は、ギルガメス王のものとなり、真実を知るかつての登頂者たちはそれぞれ日々を過ごしていた。ジルは、ニーバとカーヤが「幻の塔」に消えたショックから立ち直れないでいる。宿屋に居候し、引き込もりの日々を過ごすジル。そんなジルを、観光ガイドをやりながらも、時にやさしく時に厳しく見守っているファティナ。そんなある日、二人は軍隊に追われる少女カイと出会う。
謎の少女は自分をカイと名乗る。カイとは、イシターの巫女にして、既に死んだはずのギルガメス王の王妃と同じ名前。ジルは「幻の塔」に入れるというカイの言葉を信じ、再び登頂の準備を始める。そんなジルに反発するファティナ。そこにカイをつけねらう黄金騎士団団長ウラーゴンが現れる。メスキア市民を巻き込むことを躊躇せず、カタパルト（投石機）まで使ってカイを捕らえようとするウラーゴン。ジルたちはその包囲網を突破することができるのか……。
金剛の宮まで訪れたジルたちを待っていたのは、スキーリゾートの経営者として成功したメルトだった。しかもリッチになったメルトは、軍とのつきあいを優先して、ジルたちとカイをウラーゴンに引き渡してしまう。牢屋に閉じこめられたジルたち。一方、リゾートのバックヤードでは、メルトにこき使われていたローパーたちの大脱走計画が静かに進行していた。そして雪崩とともにローパーの大群が暴走を開始する……。
カイとともに天空の宮に到着したジルたち。ジルたちを追う黄金騎士団とメルト、クーパも時をおかず天空の宮に入る。そこに待ち受けていたのはまたも邪神ドルアーガだった。再びドルアーガと戦うジルたち。その戦いの最中、ジルは大人の姿となったカイから、謎のすべてを知らされる。カーヤがなにを望んでいたのか。どうして自分は裏切られたのか。そしてカイとカーヤの関係とは……。物語の舞台はいよいよ「幻の塔」へと移る。
幻の塔の頂点にいるのはギルガメス王の影。その存在が現実のギルガメス王にも悪影響を及ぼしているという。ギルガメス王の影を倒すために、幻の塔の最上階を目指すニーバとカーヤ。二人を追うジルたちは、黄色い空のフロアへと足を踏み入れる。そこは影のモンスターが次から次へと襲いかかってくる恐ろしいフロアだった。絶体絶命の危機に陥るジルたち。前進も後退もならないピンチをどう乗り越えるのか……。
熱帯雨林のフロアで、グレミカ配下の暗殺者に狙われるジル。そこに新たな２人の刺客が現れる。一方、湖のフロアを行くニーバとカーヤ。「神は慈愛です」というカーヤに、ニーバは「神は気まぐれだ」と答え、いらだちを隠さない。そんな二人をやはり２人の刺客が襲う。刺客の正体は、かつてドルアーガに仕えた四騎士の魂を持つ４人の人工戦士。ニーバは、彼等が以前パズズの運んでいた棺の中身であると察知する。ジルを襲っているのはマイト、スペキュラ。ジルは、ようやく合流したファティナやウトゥ、ヘナロとともに苦戦を強いられる。ニーバを襲うのはブラッドとアイス。ニーバがピンチに陥った時、カーヤが強力な魔法を使うが……。
次のフロアにたどり着き、奇しくもメルトとクーパとも合流を果たしたジルたち。目の前に現れた洋館で彼らを待ち受けていたのは、死んだはずのアーメイ。やがてカリーも姿を見せる。うれしくはあるが、戸惑いを隠せないジル。死者と出会えたうれしさで、先に進む意欲を失っていく仲間たち。そこにスペキュラとブラッド、アイスが攻撃を仕掛けてくる…。
干上がった湖のフロアを進むジルたち。次に、ジルたちが到着したのは、巨大な竜の白骨が散乱する竜の墓場だった。傷ついたカーヤを抱え、竜の墓場で一時の休息をとっていたニーバ。追撃してきたスペキュラを引きつける囮となったジルは、ついにニーバと再会する。そこに迫り来るスペキュラ。さらにニーバの師匠であるグレミカも現れ、ニーバの前に立ちふさがる。異母兄弟であるジルとの因縁、自分を導いてくれたグレミカとの決別。ニーバを縛り付ける過去の記憶と、それ故にニーバが求める未来とは……。
仲間のもとにもどった時、ジルが目撃したのは何者かの攻撃に倒れたファティナたちだった。一方竜の墓場では、ジル・パーティーとグレミカ・パーティー、そしてウラーゴンと四騎士の一人マイトが接触。自分たちの置かれた状況を把握し、登頂の目的を確認するジルたち。その時、幻の塔にも新たな異変が始まる。またメスキア市ではエタナがついに蜂起する。そしてカーヤは、幻の塔最上階で、影のギルガメスと対峙する。
カイを捕らえて一気に最上階を目指すサキュバスとニーバ。ジルたち一行も最上階へと向かう。最上階で待つのは、力を強めていくギルガメス王の影。ニーバとジルたちは、それぞれ影の居城へと攻め込んでいく。
王座の間でニーバとギルガメスの影が激しい戦いを繰り広げる。だが遅れて王座の間に入ったジルが見たのは、ニーバがギルガメスの影の刀に倒れる姿だった。ギルガメスの影に戦いを挑むジル。ギルとジルの決戦が始まった。
ついに真の姿を明らかにするドルアーガの塔。そして対峙するジルとニーバ、カーヤとサキュバス。戦いの果てに見えるものは……。
