一八〇万人を超える学生が集い、超能力開発を受ける「学園都市」。その日常の裏側には、学生たちによる治安維持組織「風紀委員（ジャッジメント）」の活躍があった。しかし、彼らの目が届かぬ暗がりもある。裏路地で平和を乱す不良学生たち。その彼らを一筋の閃光が襲う。そこには、学園都市最強の電撃姫、『超電磁砲（レールガン）』御坂美琴の姿があった……。 そんな日常の中のある日。美琴は、「風紀委員」である黒子の同僚で、彼女のファンだという少女――初春飾利と佐天涙子と会うことに。意気投合して放課後を楽しむ４人だったが、初春が目の前の銀行に異変を感じとり……。
常盤台中学の女子寮、美琴たちの部屋に招待された初春と佐天。下着あさりをしたりアルバムを見たりと定番の行動で盛り上がる美琴たち。しかし、同室になって一カ月の記念日を、美琴とふたりきりで（勝手に）祝おうとしていた黒子は、まったくもって面白くない。しおらしく美琴への切なる想いを吐露する黒子に、初春と佐天はしんみりしてしまうが、当の美琴はいつものことと一蹴。黒子の行き過ぎた行動にお仕置とばかりに強烈な電撃を食らわし、壮絶な能力合戦に発展してしまう。騒ぎを聞きつけた寮監にとがめられ、ふたりはプール掃除を命じられることに……。
学園都市の一角。常盤台中学をはじめとする、５つのお嬢様学校が集まる「学舎の園（まなびやのその）」。外界から隔絶されたこの区域で、常盤台中学の生徒だけを狙った連続襲撃事件が発生していた。そんな中、黒子たちに招かれて「学舎の園」を訪れる初春と佐天。学園都市の普通の学区とは異なる独特の風景に心躍らせるふたり。黒子たちと合流し、「学舎の園」にしか出店していないパティスリーでケーキに舌鼓を打たんとしたまさにその時、「風紀委員（ジャッジメント）」からの呼び出しがかかってしまう。一方、トイレに立った佐天は何者かに襲われ……。
ファミレスに集まった美琴たち４人。科学万能主義の学園都市で語られる、数多くの都市伝説話に花を咲かせていた。いきなり服を脱ぎだす「脱ぎ女」、逆回転する風力発電のプロペラ、幻の虚数学区、使うだけで能力が上がるレベルアッパー、そして、どんな能力も効かない能力を持つ男……。美琴は、とある少年との出会いを思い起こす。なぜか自分の電撃が効かないその少年は、妙におせっかいで……。そんな折、街で女性を案内している少年を見かける美琴。決着をつけろという美琴に、少年は女性の案内を頼むが、その女性はいきなりブラウスを脱ぎだして……。
頻発する車上荒らし対策に、監視カメラの増設をしていた黒子と初春。鳴り出した警報器に付近を探したふたりは、校舎の陰で車の中を物色する不審な学生を発見する。応援を呼ぶ初春の制止も聞かず、車上荒らしを捕まえようと先行した黒子は不意打ちを受け、逃げる犯人を捕まえようとした初春も昏倒させられてしまう。逃げられたのは自分のせいではないとばかりの黒子の態度にカチンときた初春。その上、大事な約束のことまで忘れている黒子に、ついに仲違いしてしまう。風紀委員（ジャッジメント）を目指していたふたりは、過去にとある事件で関わっていて……。
事件の捜査を手伝うと言う美琴に、好奇心や興味本位で風紀委員（ジャッジメント）の真似事をするなと釘を刺す黒子。ついでとばかりに、日頃の行いからファンシーグッズに埋もれた私生活にまで口出しされ、美琴はまったくもって面白くない。ファミレスで愚痴の相手をしてくれていた初春が任務に連れて行かれたあと、美琴はテーブルに置かれた腕章を見た風紀委員・固法に、新人の応援要員と勘違いされてしまう。黒子を見返してやるチャンスとばかり、美琴は固法についていくことに。しかし、実際に体験する風紀委員の仕事は、思いのほか地味だったり難しかったりで……。
連続爆弾テロ「虚空爆破（グラビトン）事件」の被害が拡大する第七学区。場所にも時間にも一貫性がなく、手掛かりすら残されていない犯行に、風紀委員（ジャッジメント）も警備員（アンチスキル）も手をこまねいていた。犯人の使っている能力は『量子変速（シンクロトロン）』。しかし、これだけの規模の爆発を起こせる能力者は「大能力（レベル４）」以上で、『書庫（バンク）』のデータに該当者は見当たらない。一方、忙しい風紀委員の初春に相手をしてもらえない佐天を見かけた美琴は、彼女から「幻想御手（レベルアッパー）」という能力のレベルを上げる道具の話を聞く。
「虚空爆破（グラビトン）事件」の犯人を捕えた美琴たち。しかし、彼は「低能力者（レベル２）」で、あれだけの被害を出すほどの力をもっていないはずだった。煮詰まってしまったふたりは、通りがかった佐天とともに、風邪をひいた初春を見舞いに行くことに。事件の捜査状況を話すうち、佐天の語った都市伝説「幻想御手（レベルアッパー）」に思い至る美琴。黒子によると、使うだけで簡単にレベルが上がるという噂を証明するかのように、『書庫（バンク）』のデータと被害状況が食い違う事件が頻発しているという。美琴たちは噂の書き込まれた掲示板を手掛かりに調査を開始する……。
取り調べ中、「虚空爆破（グラビトン）事件」の犯人が突然、意識不明に陥ったとの報せを受けて、病院へ向かった美琴たち。他にも同じ症状の患者が出ていることから、「幻想御手（レベルアッパー）」との関連を疑ったふたりは、偶然再会した大脳生理学者・木山春生に相談する。そこに現れた初春と佐天。「幻想御手」を使用した際に予想される副作用についてふたりに語る黒子だったが、偶然「幻想御手」を手に入れていた佐天は、そのことを言い出せないまま、ひとり悩んでしまう。そんな折、「幻想御手」の取引現場に迷い込んでしまった佐天は……。
売人からの情報をもとに「幻想御手（レベルアッパー）」を手に入れた黒子たち。増加する「幻想御手」を使った犯行を防ぎつつ、木山にその解析を依頼するが、聴覚からの刺激だけで能力の強度をあげるのは難しいと聞かされる。一方、「風紀委員（ジャッジメント）」としての黒子の活躍を目の当たりにした佐天は、ショックを受けていた。「無能力者（レベル０）」の自分とはまったく違う世界に住んでいる人がいる。そんな想いを抱いてしまった佐天は、同じ境遇の友人たちと「幻想御手」を使い、初めて能力を手にした実感をかみしめていた。しかし数日後、友人が倒れてしまい……。
「幻想御手（レベルアッパー）」の開発者は木山。患者の脳波から開発者の割り出しに成功した美琴たちは、初春が木山のもとを訪れていると聞き、すぐさま「警備員（アンチスキル）」の出動を要請する。一方、木山の車に乗せられた初春は、「幻想御手」開発の理由――「樹形図の設計者（ツリーダイアグラム）」の代わりとなる演算装置が必要だったと聞かされる。「幻想御手」の副作用――複数の能力を操って、周りを囲んだ「警備員」たちをなぎ倒す木山。その前に立ちふさがった美琴は、複数の能力による攻撃に苦しみながらも何とか木山を捕まえが、その時、彼女の記憶が美琴の頭に流れ込んできた･･････。
突然、苦しみ出し、倒れる木山。同時に病院では「幻想御手（レベルアッパー）」を使用した患者たちが意識のないまま暴れ出していた。そして、木山の頭からＡＩＭバースト――「幻想御手」のネットワークによって使用者たちのＡＩＭ拡散力場が束ねられ、１万人もの能力者の思念が形になった化け物が生み出された。なにかに苦しむように暴れるＡＩＭバーストは、警備員（アンチスキル）の攻撃にますます巨大化する。初春はネットワークを破壊するため、木山から預かった「幻想御手」の治療プログラムを手に走る。そして美琴は、原子力発電所に向かうＡＩＭバーストの前に立ちふさがり……。
湾内と泡浮から、水着モデルを頼まれた美琴たち。なんでも、水泳部でお世話になっているメーカーからのたっての希望で、ウェブカタログ用のモデルを依頼されたのだという。黒子のひと押しもあり、後輩のために一肌脱ぐことにした美琴。当日、初春、佐天と連れだってメーカーを訪れた美琴たちの前には、それぞれ別のルートでモデルを頼まれた婚后と固法の姿が。舞い上がり気味の婚后の様子に戸惑いつつも、試着室へと案内される一同。ずらりと並べられたさまざまな水着から、思い思いの逸品を手にして着替えた美琴たちを、学園都市の誇る最新鋭スタジオでの撮影が待っていた……。
2010年7月24日発売の『とある科学の超電磁砲 OFFICIAL VISUAL BOOK』付属DVDに収録された。#13と平行したオリジナル短編エピソード。
よく晴れた夏休みのある日。ファミレスに集まって遊ぶ計画を立てる美琴と黒子のもとにやってきた初春によると、佐天は特別講習のために来られなくなったという。とある高校で行われるその特別講習には、あちこちの学校から生徒が集められていた。 アケミやむーちゃん、マコちんと一緒に講習を受ける佐天。小学生のような見かけの先生に講義を受けたり、「常盤台狩り」事件で知り合った重福と再会してお昼を一緒に食べたりしながらも、物憂げで、いまひとつぼんやりした雰囲気を過ごす。それは、この講習が「幻想御手（レベルアッパー）」を使用した生徒たちを集めて行われたせいで……。
「武装無能力集団（スキルアウト）」による能力者狩りが頻発。通報を受けて駆け付けた黒子たちは彼らを逮捕するが、襲われた婚后によると、なぜか能力が使えなくなって気を失った後、気がつくと全員が倒されていたのだという。どうやら、背中に黒いクモの入れ墨を入れた革ジャンの男に助けられたらしい。その話を聞いて呆然とする固法。その後も能力者狩りは終息せず、捜査の結果、「ビッグスパイダー」という組織が、闇ルートから非合法な武器を入手して行っていたものと判明する。リーダーの名前は黒妻綿流。婚后を助けた男と同じく、背中にクモの入れ墨があるらしく……。
ビッグスパイダーのアジトで謎の男に助けられた美琴と黒子。彼こそが本物の黒妻で、現場に現れた固法は彼を「先輩」と呼んだ――。ふたりの関係が気になる佐天たち。しかし固法は、ここ数日、「風紀委員（ジャッジメント）」の事務所に顔を出していなかった。彼女の住む寮に足を運んだ美琴たちは、同室の柳迫から固法が昔、「ビッグスパイダー」に所属していたと聞かされる。過去がどうであれ、なぜ今、固法が「風紀委員」の活動を休んでいるのか分からないという美琴に、簡単には割り切れない想いがあるという佐天。そんな折、能力者狩りの一斉摘発が行われることになり……。
夏休み。「警備員（アンチスキル）」の仕事に遅刻した鉄装は、現場で人質にされてしまったり、巡回中に美琴たちに乗せられて一緒に遊びそうになってしまったりと失敗続き。同僚の黄泉川に、気持ちがたるんでると説教され、明日こそはと気合を入れたものの、次の日も失敗ばかりでどうにもうまくいかない。そんな折、完全下校時刻過ぎにゲームセンターで、ひとりゲームをプレイする学生――鴻野江を見かける。以前も見かけたこと、自分の好きだったゲームをプレイしていたこともあって声をかけるが、鴻野江はプレイ途中で立ち去り、ひとり取り残されてしまう……。
寮則を破るたび、寮監に厳しい罰則（体罰含む）を受けている美琴たち。いい加減、我慢の限界だという黒子は、最近、休日ごとに出かけている彼女の行動になにかあると直感、弱みを握るべくあとをつけることに。目指した先は第13学区の、あすなろ園。「置き去り（チャイルドエラー）」で置き去りにされた子供たちを集めて保護している施設を、ボランティアとして訪れていたのだ。子供たちに優しく接する姿に感激し、自分の考えを改める黒子。同じくボランティアとして訪れていた大圄が気になる様子の寮監を見て、その恋を実らせるべく行動を開始する……。
年に一度、常盤台中学女子寮が一般に開放され、寮生が招いたゲストの訪れる日――盛夏祭。寮生たちがメイド姿で接客するこの日は、メイド養成専門校の繚乱家政女学校の協力を得て、盛大に開催されていた。メイド姿に後ろ髪をひかれながら仕事に連れて行かれる黒子をしり目に、招待した初春と佐天を案内する美琴。ふたりとも、さまざまな展示や発表を見たり、体験したりと大喜び。憧れのお嬢様学校の空気を満喫している一方で、美琴は気が気でないことがあった。実は彼女、ステージでとある演目を披露する大役に、寮生の満場一致で選ばれていたのだ……。
柵川中学に季節外れの転入生がやってきた。名前は春上衿衣、第19学区からの転入となる彼女は、初春のルームメイトになるという。佐天や美琴たちも引越しの手伝いにやってきて、ニギヤカに片づけを終わらせる。親睦を深めるべく、みんなで遊びに行こうという美琴だったが、黒子と初春は「風紀委員（ジャッジメント）」と「警備員（アンチスキル）」の合同会議に出なくてはならないという。最近頻発している地震に関係する会議で、専門家によると、能力の暴走によるポルターガイスト現象が原因だという。そんな中、初春たちは、春上を連れて花火大会に出かけることに……。
花火大会の会場で起きたポスターガイスト現象に巻き込まれた初春たちは、危ういところとMARの駆動鎧（パワードスーツ）に救われる。その駆動鎧に乗っていたのは、合同会議にいた専門家・テレスティーナだった。迷惑をかけたと気落ちする春上を、自分と同じで変われるはずだと慰める初春。ふたりは気晴らしに第21学区の自然公園へと出かけることに。一方、ポスターガイスト現象がAIM拡散力場への人為的な干渉にあると知った美琴たちは、木山の関与を疑うが、拘留中の彼女には不可能。花火会場で様子がおかしかった春上に疑念を抱く。『書庫(バンク)』のデータには、意外な記載があって……。
“チャイルドエラー”として児童養護施設で育った春上。幼いころ、施設で仲の良かった少女――枝先との間でだけ、「念話能力（テレパス）」の強度が上がる特性を持っていたが、最近になって、別の施設に移されてしまったはずの彼女の声が聞こえるのだという。話を聞いた美琴は、「幻想御手（レベルアッパー）」事件についてテレスティーナに打ち明ける。暴走能力実験の被験者となった子供たちがポルターガイストの原因になっているのではという仮説をもとに、行き先を探る美琴たち。そこにテレスティーナから、木山が保釈されたという連絡が入り……。
暴走能力実験で昏睡状態に陥っていた子どもたちは無事保護され、木山のもとからMARの研究所へと移送された。ひとまず一件落着と胸をなでおろす黒子たちだったが、美琴と初春はいまひとつ納得のいかない顔。春上のお見舞いに行こうと準備をしていた初春は、子どもたちへの強い想いを抱いていた木山を思い出し、彼女のもとを訪れる。もう少しで子どもたちを救えたのにと気落ちする木山を、一緒に子どもたちに会いに行こうと励ます初春。しかし、テレスティーナは子どもたちに合わせるわけにはいかないと、すげなく断る。そして、彼女の正体を知った美琴は……。
MARの研究所から子どもたちを移送する輸送車を追跡する木山の前に、美琴たちが現れる。輸送車がオトリであることに初春が気付き、急ぎ駆けつけたのだ。初春と佐天が木山を子どもたちの元へ導き、輸送車から降り立つ駆動鎧（パワードスーツ）を相手に黒子と婚后が奮戦。美琴は固法のバイクで木山を追い、第23学区の研究所を目指す。その前に立ちふさがる、テレスティーナの駆る巨大な駆動鎧。電撃は封じられ、「超電磁砲（レールガン）」は射程外。能力を計算に入れた攻撃に美琴たちは苦戦を強いられる。子どもたちのもとにたどりつかせてくれという木山の悲痛な言葉に、美琴は……。
とある町のとある少女たちの物語 OVAでのリリース!
学園都市』。一八〇万人を超える学生が集い、超能力開発が行われている巨大区域。教師によるボランティア組織『警備員（アンチスキル）』や学生による『風紀委員（ジャッジメント）』によって守られたその日常の裏側には、今日も路地裏でいたいけな少女に絡む不良学生たちの姿があった。そんな不良学生たちを、一筋の電光が一蹴する。しびれて地に伏す不良たちの中に傲然と立つその人の名は、御坂美琴。学園都市に七人しかいない『超能力者（レベル５）』の第三位にして、『超電磁砲（レールガン）』の異名を持つ少女の姿だった。 そして、白井黒子、初春飾利、佐天涙子。四人による学園都市の日常が、ふたたび幕を開ける。
『広域社会見学』を前に、買い物に出かける美琴たち。ショッピングモールへの近道を使うが、普段は人通りのない狭い裏路地に、なぜか多くの学生たちの姿が見える。不思議に思う美琴たちは、その原因となっている『マネーカード』の入った封筒を拾う。固法によると、第七学区のあちこちで同様の現象が起きており、拾得届けも日増しに増えているのだという。そんな折、噂に目のない佐天に連れられ、終日マネーカード探しに付き合うことになった美琴。完全下校時刻になり、へとへとになった彼女の耳に、件の封筒の『落とし主』らしい少女を見つけたという、『武装無能力者集団（スキルアウト）』たちの会話が飛び込んでくる――。
いるはずのないところで目撃された自分。『超能力者（レベル５）』のクローン製造計画と軍事利用、そしてそれが自分のDNAマップを元にされているという噂……。美琴が出会った不思議な少女・布束によって呼び起されたその記憶によって、美琴の心は冷やされていく。なにかを知る様子の布束を問い詰めるも、謎めいた言動で煙にまかれてしまう。そして、長点上機学園の生徒であるという布束について調べるうちに、点と点が結び付いていき……美琴はとある研究施設に忍び込む――。
忍び込んだ研究所で、美琴は『クローン製造計画の中止』を知る。自分のDNAマップが悪用されなかったことを確認し、晴れ晴れとした気持ちになった美琴は、初春や佐天たちとショッピングに出かけることに。近く行われる『広域社会見学』に想いを馳せ、黒子が引いてしまうほどのテンションの高さを発揮する美琴。初春たちも少々戸惑い気味ながらも、かわいいものを前に心がときめく。意外な才能を発揮したりする美琴を中心に、五人は楽しい時間を過ごす。瞬く間に過ぎていく、夏休みの一日――。そんな学園都市の風景の裏側では、とある実験が静かに進行していた。
自分と同じ能力に干渉されたような、気味の悪い感覚に導かれ、美琴がたどり着いた先には常盤台中学の制服を着た少女が佇んでいた。鏡に映したように、自分とうり二つの姿をした少女。二人の間を沈黙が支配する中、少女の発した奇妙なひと言とは――。「ミサカ」と名乗るその少女にすっかりペースを握られた美琴は、彼女に言われるままに、木の上の猫を助けることに。事が済んだ後、ミサカは美琴を「お姉様」と呼び、彼女のクローンであることをあっさりと認めてしまう。そのちぐはぐな状況に、美琴は戸惑うばかりだった。
中止されたはずの計画が続行されていた――『妹達（シスターズ）』を運用した絶対能力者（レベル６）への進化法。探り当てた“実験”の内容に大きなショックを受け、その実験場に向かった美琴を待ち構えていたのはあまりにも無残な光景、ミサカが惨殺される現場だった。怒りのままに、その場にいた『白い人影』に攻撃を加える美琴だったが、彼女の全力の一撃は簡単にはね返されてしまう。白い人影は、学園都市の第一位、あらゆるベクトルを自在に操る『超能力者』、一方通行（アクセラレータ）だった。
『実験』の名のもとに次々と命を落としていく『妹達』。殺される運命を受け入れた彼女たちの姿と、なにより、過去の自分の行動により『実験』が成立している事実に、美琴は深く罪の意識を抱く。そして布束との再会を機に、美琴は計画に携わっている研究機関に対して、ただひとり、戦いを挑んだ。サイバーテロを仕掛け、直接、施設に忍び込み、打撃を与え続け――。そんな張りつめた戦いの裏側で、様子のおかしい美琴を心配する黒子。相談すらしてもらえない自分の無力さに悩みながらも、研究機関で相次ぐ不審火の報告を聞き、パトロールに出かけた彼女は、『幸運のカード』を探す子供たちと出会う。
『妹達』と、それにかかわる『実験』を中止に追い込むーーその決意を胸にした美琴の手によって、次々と稼動不能にされていった研究施設も、残すところあと二箇所。しかし、『実験』を行う者たちも、美琴に蹂躙されるまま、ただ手をこまねいていたわけではなかった。ターゲットは電気を操る能力者。施設に潜入したときのみ、その排除にあたるべし――。そんな奇妙な依頼を受け、とある暗部組織が動き出す。そのことも知らず、病理解析研究所に潜入を果たした美琴の前にめぐらされた数々の罠。そして彼女を誘うかのように、ひとりの少女が姿を現す。一方、残るひとつの施設、脳神経応用分析所には、布束が現れ――。
施設防衛の依頼を受けた暗部組織『アイテム』のひとり、フレンダによって張り巡らされた罠を突破し彼女を追い詰めた美琴。その目の前を、まばゆい光の帯が駆け抜ける。現れたのは『アイテム』のリーダーにして『原子崩し（メルトダウナー）』の名を持つ、第四位の『超能力者（レベル５）』麦野沈利だった。消耗していた美琴は逃亡を図るが、麦野の激しい攻撃は止む気配を見せるどころか、着実に後を追ってくる。それは麦野の背後にいるもうひとりの『アイテム』のメンバーの能力で――。一方、脳神経応用分析所に呼び出された布束は、かつて自らがかかわっていた研究の後始末をつけるべく、決意を固めていた。
『原子崩し』と『能力追跡（AIMストーカー）』――『アイテム』の強力な連携によって、美琴は追い詰められる。追う側である麦野は、今戦っている相手を学園都市第三位の『超電磁砲』と認め、一騎討ちを挑む。能力を使いすぎて実力を発揮できない美琴は、フレンダの残した爆弾入りのぬいぐるみを使って対抗しようとするが、麦野も暗部組織の戦い方を見せつけるように、己の弱点をカバーする『切り札』で美琴のもくろみを打ち砕く。それでも美琴はなんとか絶体絶命のピンチをくぐり抜け施設の破壊に成功したが、麦野の執拗な追撃は続き――。
関係していた研究機関は全て稼働を停止し、『実験』を中止に追い込むという自分の目的は達せられた。孤独な戦いを終えて、ついに日常へと戻った美琴の前に、ツンツン髪の少年、上条当麻が姿を現す。なにかと絡んできてはやりあっていたはずなのに、その事実を覚えていない上条にキレる美琴。さらに自分を慕う後輩の黒子が乱入してきての大騒ぎが始まる――。以前と変わらぬ、日常の空気に安心しかけた美琴の前に現れたのは、『妹達』。自分がとどめを刺したはずの『実験』は、依然として継続されている。愕然とする美琴に、さらに驚愕の事実が立ちはだかる――。
これまで自分が相手にしていたのは、学園都市そのものだった。『実験』――『絶対能力進化（レベル６シフト）計画』という巨大な“闇”を調べるうちに、どうしようもない無力感に囚われそうになる美琴。しかし、自分の全てをかけてでも、この計画を終わらせなくてはならない。美琴はついに、計画の実行を示唆した学園都市最高の英知を結集したスーパーコンピュータ『樹形図の設計者（ツリーダイアグラム）』を標的に定める。一方、捨て猫を前に逡巡している『ビリビリの妹』に出会った上条は、巻き込まれるように猫の世話を押し付けられることになり――。
『樹形図の設計者』――学園都市が誇る、『未来予測』すら可能な超高速演算装置。すべての始まりであるそのハイテクコンピュータをハッキングし、忌まわしき計画を阻止しようと施設に赴いた美琴は、そこで衝撃の事実を知ってしまう。すでに、『樹形図の設計者』は何者かの攻撃を受けて大破、稼働していない――。自分の為すべきことを見失った美琴は、半ば自暴自棄になりながらも、手近な施設に襲撃をかける。『樹形図の設計者』が壊れてしまったのならば、計画に関わるものをすべて潰してしまえばいい。だが、破壊の限りを尽くす彼女の目に映ったのは、施設内でモニタされていた実験の光景で――。一方、見失った御坂妹を探すうち、上条は、路地裏で信じられない光景に遭遇する。
お姉様から、何か言ってくださるまでは、じっと待つ。そう決意しながらも、連日の美琴不在に不安を募らせる黒子。そんな彼女のもとに、意外な人物――お姉様にちょっかいをかけていた上条が現れた。黒子は、わずかでも美琴の手掛かりを得ようと、自分の部屋に招き入れる。しかしそこに寮監が見回りにやってきてしまい、上条をベッドの下へと追し込める。ベッドの下で息を殺す上条だったが、そこである資料――自分が出会った御坂妹が参加している『実験』の裏側に隠された真実を見つける。美琴の孤独な戦いを知った上条は、夜の学園都市を走りだす。一方、美琴は、自らが為すべき最後の選択肢にたどり着いていた――。
すべての始まりの原因となった自分が、計画を止めなくてはならない。そのためには死を選ぶことすらためらわない――。そう決意する美琴を、ボロボロになりながらもなんとか止めた上条。そして、彼は「みんなが笑っていられる幸せな結末」をつかみ取るために、御坂妹たちがいる次の実験場へと走る。待ち受けるのは、学園都市最強の『超能力者』一方通行。身の程を知らずに立ち向かってくる『最弱』上条当麻に対して、『最強』一方通行の容赦のない攻撃をが叩き込まれ……。時がすこし経ち、上条を追ってようやく戦いの場にたどり着いた美琴。そこで見たものは意外な光景で――！
上条の拳によって地面に沈んだ一方通行が展開した秘策は、空気、風、大気、そのベクトルすべてを手中に収め、上条にぶつけるということだった。『最強』を超える『無敵』にたどり着こうとしている一方通行によって、上条は打ち倒される。さらなる絶対的な力を振るおうとする一方通行。美琴はそれを阻止しようとするが、超能力者である自分がこの『実験』に参加してしまえば、上条の狙い――『最弱』が『最強』を倒すことによって『樹形図の設計者』の未来予測をぶち壊す――が崩れてしまう。それを止めることができるのは『妹達』だけだった。美琴は、「アイツの夢を守ってあげて」と御坂妹に助力を頼み――。上条当麻と一方通行が再び対峙し、最後の激突を迎える――。
『最弱』の右拳によって、美琴のクローン『妹達』を巡る事件に幕が引かれ、再び平穏な日常が戻ってきた。そんなある日。寮監の厳しいチェックをくぐり抜け、美琴と黒子は時間外外出許可を取る。目的は、佐天の部屋で行われる勉強会（実はその本質は『鍋パーティ』なのだが）に参加するため。このところ、美琴が黒子たちの相手をできなかった、その埋め合わせとして企画されたのだった。佐天、初春、黒子は、夕方の待ち合わせまで、それぞれの自由な時間を楽しむ。そして美琴は、『妹達』が収容されている、カエル顔の医師の病院を訪れていた――。
『乱雑開放』事件以来、入院しリハビリに励んでいた枝先が無事、退院できることに。独り暮らしをしたことが無い彼女を案じる春上は、二人で同居することを決める。春上の引っ越しの準備を進める初春はどこか寂しそうだった。そして迎えた枝先の退院の日。お祝いのために美琴たちで集まることにしたのだが、信号機のトラブルが発生し、風紀委員の黒子と初春は出動を余儀なくされる――。一方、ひったくりを捕まえた婚后たちは、見知らぬ学生に能力を使い解決したことをとがめられる。その裏側では『アイテム』の面々が、奇妙な任務に振り回されており……。
公園の花畑で倒れていた見知らぬ子供を見つけた美琴たち。フェブリと名乗る少女は、なぜか美琴の名前を知っていた。美琴には全く心当たりがなく、風紀委員にも該当する迷子の情報は届いていない。すっかり佐天に懐いてしまったフェブリを、佐天と初春が協力して預かることに。次の日、各種データベースに写真照会をかけるも、やはりフェブリの情報はなく、フェブリは『置き去り』として処理されることになった。あすなろ園への受け入れが決まったフェブリだが、入園までの５日間はみんなで面倒を見ることになる。美琴は自分も名前で呼んでもらえるよう、奮闘するが――。
学園都市の、非能力系発表会、通称『学究会』会場内で、警備ロボットの暴走事故に巻き込まれそうになるフェブリ。大事には至らなかったものの、誤作動するはずのないロボットが動き出したという、不審な点が残っていた。一方、ゲコ太人形を巡って攻防戦を繰り広げるうち、フェブリと仲良くなった美琴は、固法たち風紀委員の面々と合流して、銭湯にて裸のお付き合いを敢行する！ 楽しい時間を過ごしたその帰り道。突然、駆動鎧が襲いかかってくる。美琴が能力で制御しようとしたもののなぜか通じず、婚后の助けでようやく撃退するが、今度はフェブリが倒れてしまい――。
フェブリをを回収しようとしている何者かの存在。そして、フェブリが『科学的に作られた人造物』であるというカエル顔の医者の言葉――。フェブリを巡る状況は、にわかにきな臭さを増してくる。そしてミサカから伝えられる、フェブリの『姉』の存在と、『学習装置』の痕跡。暗部が関連している可能性を示唆されたことで、佐天たちに真実を伝えられないでいた美琴だが、婚后の何気ない一言を受けて、皆でフェブリを救おうと決意する。警備員ですら触れることも許されない、学園都市の深い闇。その存在を知らされてなお、佐天たちは真っ直ぐにフェブリを救うための方策を考え始め――。
フェブリに残された時間は、72時間。彼女を救う手がかりを得るべく、美琴は収監されているテレスティーナの元に向かう。学園都市で暮らす子供たちは、全て実験用のモルモットだと吐き捨てるテレスティーナ。しかし美琴は、その闇を覗き見てもなお、学園都市を嫌うことはできないと答える。2人はにらみ合うが、ついにテレスティーナは美琴に手がかりを与える。それは、フェブリが『ケミカロイド』と呼ばれる存在で、彼女を作ったという学究会への糸口だった。一方、偽情報をつかまされた『アイテム』の面々は、自分たちをはめた相手を追い詰めるべく、 行動を開始する……。
学園都市では能力のレベルのみで価値を判断する。そして能力の開発は、先天的資質に負うところが大きい。ならば、現行の方式とは異なる方法で能力者をゼロから作り出すことができれば――。罠にはめられた美琴と布束に向けて、有冨の口から語られる『ケミカロイド計画』の全貌。彼ら『スタディ』は学究会当日に大規模公開実験を行い、学園都市に革命を起こすという。薬で体の自由を奪われた美琴は、自分の過去がもたらした事件をひとりで背負おうとする布束に、以前の自分の姿を重ねる。そんなふたりの前に、信頼する仲間たちが助けに現れ――！
有冨たち『スタディ』による『革命』――二万体もの駆動鎧を使ったテロが始動する。その企みを阻止せんと、学究会各会場で奔走する黒子、初春、佐天、婚后たち。さらに多くの風紀委員たちの力を借りて、駆動鎧を会場敷地内に押しとどめ、テロの進行を防ぐ。思わぬ抵抗に、『ケミカロイド』ジャーニーへの負担は増してゆき、布束は自分の選択に迷いを見せる。そして、美琴とフェブリは本丸である有冨たちの元にたどり着いた。もう自分は、ひとりではない。共に戦う皆の姿を胸に、美琴は迫る駆動鎧をなぎ倒して進む。その先に待っているのは――。
学園都市すべての学校が参加して7日間にわたって開催され、全世界にその様子が配信される『大覇星祭』。一大イベントを前に街中がお祭りムードの中、美琴と初春、佐天は『残骸（レムナント）』事件で重傷を負った黒子を見舞う。黒子は入院中にもかかわらず自分のせいで美琴が『大覇星祭』を楽しめないのではと気に病んでおり、3人は心配せずにはいられない。しかも黒子は早々に退院して『風紀委員（ジャッジメント）』の巡回に参加すると息巻いていると聞き、初春は黒子の分まで頑張らねばと張り切ることに。そんな日常の裏側では、『大覇星祭』の開会式で『超能力者（レベル５）』に選手宣誓をさせようという企てが持ち上がり、さっそく7人への打診が試みられて……。
無事（？）開会式を終え、ついに始まった『大覇星祭』。またしても佐天はとある都市伝説――『不在金属（シャドウメタル）』の話を聞きつけてきて、黒子に大目玉を食らっていた。一方、美琴は本来なら黒子と一緒に出場するはずだったペア競技に、黒子本人の計らいによって婚后との風神・雷神コンビで出場することに。最初の競技となる二人三脚では、対戦校から激しくマークされながらも、能力の使い方に一日の長を見せつけて、さっそく大活躍する。そんな能力者同士が繰り広げる競技を学園都市内外の観客が楽しんでいる中、裏側でなにかを企むものの姿があった――。
偶然から美琴と間違われて、御坂妹は常盤台中学の選手としてバルーンハンターに参戦することになってしまう。能力者の質で勝る常盤台中学の面々は気合十分、競技開始直後から消極策をとる相手校を前に楽勝かと思われたが、なぜか次々に脱落者が出てしまう。 それは相手校のブレーンである馬場の奇策だった。実は暗部組織『メンバー』の一員である彼は、ある任務のために常盤台中学の選手たちの詳細なデータを集め、綿密な対策を練っていたのだ。 そんな中、「とある」実験での経験を活かした御坂妹が快進撃。それに対して馬場は、「御坂美琴」を封じるための策をみなに伝え、自分の本来の目的を達しようと画策する。
黒子に怒られたのもなんのその、都市伝説 『不在金属（シャドウメタル）』を求めて調査を続ける佐天。初春はウェブ上に不確かな情報ばかりが異常に多いうえ、佐天が見たというサイトの存在すら見当たらないことに違和感を覚える 。そんな初春の懸念をよそに、「陰謀」のニオイを感じた佐天は霧ヶ丘グラウンドの探索に向かってしまった。そんな彼女の背後に、防護服を着た複数の人影が現れ――。そんなトラブルもありつつ、一日の競技がすべて終わり、『大覇星祭』夜の華であるナイトパレードをみんなが存分に楽しんだ翌朝。美琴は湾内から体操服について尋ねられる。御坂妹の身になにか起こったのではないかという胸騒ぎを抑えられず、美琴は彼女の行方を追うことに――。
御坂妹を探す際の失策から、美琴は食蜂派閥と共に行動することを余儀なくされ、身動きが取れなくなってしまう。 しかも、頼みの綱になるはずだった黒子たちは、食蜂によって美琴との記憶を消されてしまっていた。焦る美琴だったが、続いて出場したペア競技・風船サンドで婚后に状況を説明し、協力を取り付ける。婚后はバルーンファイトに参加したのが、美琴自身ではないと気づいていたのだ。競技を終え、約束通りに御坂妹を探し始めた婚后は、彼女の倒れていた場所でその手がかり――黒猫を見つける。だが、引き続き御坂妹の手がかりを追う婚后へ『メンバー』の馬場が接触をはかり……。
『妹達（シスターズ）』確保に動いていた『メンバー』馬場の手により、傷つけられ、倒れ伏した婚后。その姿を見て、静かな怒りを湛えた湾内と泡浮が馬場の前に立ちふさがる。ふたりを侮って交換条件を持ち出した馬場だったが、交渉はすぐに決裂。馬場はT:GDを操り、湾内と泡浮の連携を分断しながら冷静に能力を分析し、有利に戦いを進めようと画策する――。一方、美琴は、負傷した婚后を運んで救急車で病院に辿り着いた佐天と遭遇。自身の見込みの甘さが招いた事態に激しい後悔と怒りを覚える。覚悟を決めた美琴は、食蜂派閥を振り切って敵のもとへと向かう――！
御坂妹の黒猫を『読心能力（サイコメトリー）』にかけ、手掛かりを探りあてた湾内たち。その情報を美琴に伝えるべく携帯電話を開いた佐天は、既に美琴の連絡先が登録されていたことに違和感を覚え、その事実を黒子に相談する。佐天から連絡を受けた美琴は、彼女たちとの合流地点へと急ぐが、その前に初春を人質にとった警策看取が現れる。『妹達（シスターズ）』、そして『絶対能力進化（レベル６シフト）』計画について口にする警策に警戒を強め、その背後に自分の追っていた存在――食蜂とは違うなにものかを見る美琴。動揺を抑えて初春を助けようとする美琴だったが、警策は美琴の母・美鈴も人質に取っていて――！
佐天の情報と、初春のパソコンに残された手がかりから、美琴は第二学区にある食蜂のアジトを突き止め、ついに彼女と対峙する。しかし食蜂の口から聞かされたのは意外な事実だった。御坂妹は彼女が保護していること、美琴の排除と『妹達（シスターズ）』の捜索をしている勢力があること、そして 『絶対能力進化（レベル６シフト）』計画の提唱者である木原幻生こそが今回の事件の黒幕であること――。ふたりの『超能力者（レベル５）』は、つかの間の協力関係を築き、幻生のもとへと向かう――！
謎の少女を探っていた黒子が、ついにその正体を突き止める。警策看取――霧ヶ丘付属中学に在籍していた彼女の情報は、秘匿扱いとなっていた。『書庫（バンク）』の管理センターで詳しく調べたところ、警策は死亡扱いになっていたものの、その記録にはあやしいところが散見される。所員から聞かされた噂にさらに疑惑を深める黒子たちだったが――。一方、事件の首謀者である木原幻生を追っていた美琴と食蜂は、彼が訪れている会議場に向かい、その身柄を確保しようとしていた。それぞれの能力を活かして会議場内の探索を進めた美琴と食蜂。ついに隠れていた幻生を捕えることに成功するが――！
捕らえたはずの木原幻生は、彼の送り込んだ影武者だった。その事実に、食蜂は別の危険な可能性に気付き、即座に行動を開始する。襲撃を受ける食蜂のセーフハウス、想定外の事態によって塞がれる道――。食蜂が急ぎ、幻生が向かっているであろうその場所は、食蜂が幼いころに関わった、とある計画と関わりのある施設だった。当時、『才人工房（クローンドリー）』と呼ばれるその研究機関で能力開発を受けていた食蜂は、ドリーという少女と出会う。病気で機械の助けがなければ生きられず、仲の良い友だちと離れたばかりだというドリー。彼女のお守りを任された食蜂だったが、触れ合ううちに仲良くなり――。
『外装代脳（エクステリア）』の脳波を調律し、御坂妹のプロテクトを解いた幻生は、ミサカネットワークを掌握。天上の意志――「『絶対能力（レベル６）』にたどり着けるかどうか」という不気味な言葉とともに、対峙した美琴の能力を暴走させる。異形へと姿を変えた美琴は、何者かの声に導かれるまま、『窓のないビル』に最大出力の攻撃を加え――。極大規模の落雷に大混乱となる学園都市。それを見た食蜂が、上条が、第七位の『超能力者（レベル５）』削板が走る！ そして美琴が狙われていることを知った黒子は、初春と佐天のサポートを受け、現場へと急行する。そこにははたして、警策の操る人形の姿があり――。
異形へと姿を変えた美琴には、上条の右手も一時的にしか効果を表さない。それどころか、さらに姿を変え、力を増大させていくばかり。美琴に流れ込み続けるなにかを止めない限り、上条たちには足止めが精いっぱいで――。一方、能力の特性をついて警策の操る人形に対抗する黒子。その間に初春と佐天が警策自身のいるビルの特定に成功する。追い込まれた警策は、黒子を罠に誘い込む――。『外装代脳（エクステリア）』のリミッター解除コードを狙い、食蜂のセーフハウスを探し回る幻生。食蜂はあらかじめ仕掛けた数々のトラップでその動きを止めようとするが、『多才能力（マルチスキル）』で多数の能力を駆使する幻生にすべて切り抜けられてしまう。ギリギリの攻防の中、食蜂はとある仕掛けを使い、最後の賭けに出る――！
「目」と「耳」を封じられたにもかかわらず、人形を的確に操り、黒子を攻撃してくる警策。その秘密を解くカギを見つけたのは、意外なことに佐天だった。大覇星祭の大会中継用に飛ばされていた小型カメラ。それが利用されている可能性を初春から告げられた黒子は、これまでの情報をもとに警策の居場所を予測。ある作戦を実行し、警策との勝負に出る――。一方、異形と化した美琴は、上条たちの決死の行動もむなしく、暴走を続けていた。食蜂を追い詰め、目的のコードを手にした幻生は、美琴を『絶対能力（レベル６）』へと至らしめる最後のトリガー――『外装代脳（エクステリア）』のリミッターを解除する！
黒子は警策の居場所を探り当てて拘束、動きを封じる。食蜂は幾重にも張り巡らせた計画によって、『外装代脳（エクステリア）』を崩壊へと導き、幻生によるミサカネットワークへの介入を断ち切った。しかし美琴は、意識を取り戻したものの、依然として暴走を止められず、黒く渦巻く力の塊は消えないままだった。能力とはまったく異なる、別世界の、理解の及ばない力。そこから美琴を開放すべく、削板が根性で道を切り開き、上条を美琴のもとへと送り出す。ついに上条の右手が届くも、黒い塊にふれた右手は肩から吹き飛ばされてしまう。そして次の瞬間、上条の右肩から８体もの巨大なドラゴンが姿を現して――！
『才人工房（クローンドリー）』で能力開発を受けていた幼き日の警策は、同じ施設で治療を受けていたドリーの世話を任されていた。ある日、ドリーの生命維持装置に疑念を抱いた警策は、彼女の「治療」の真実を知ってしまう。クローンとして生み出されたドリーは、実験のために命を削られていたのだ。実験を中止してほしいという訴えもむなしく、捕らえられドリーと引き離されてしまう警策。学園都市に抱いた深い怒りと憎しみを糧に、復讐を誓って戦い、敗北し続けた彼女がたどり着いた計画は、またも失敗に終わる。その先に待っていたのは、ドリーを巡るもう一人の少女「みさきちゃん」との出会いだった――。
ゲコラー仲間の帆風からとあるカードを手渡された美琴。『インディアンポーカー』と呼ばれるそのカードは、他人が見た夢を体験できるという触れ込みで、今、学園都市でひそかなブームを起こしているのだという。さっそく話題に食いついた佐天にその効用を聞かされ、試してみた美琴だったが、他人の夢だけになんとも微妙な使い心地を味わうことに……。そんな翌日 、帆風に誘われ食蜂と同席することになったお茶会の席で、Ｓランクの夢を提供するという『天賦夢路（ドリームランカー）』の取引現場に遭遇する――。一方、黒子と初春は未来に起きる事故が表示されるという怪しいアプリの検証のため、『風紀委員』として調査に乗り出していた。
黒子たちが調査していたアプリの開発者は予知／念写能力者の美山写影という小学生だった。彼は自分の予知した運命を変えることのできる能力者を探していたのだという。美山の協力を得て、いくつかの事件を未然に防ぐことに成功する黒子たち。ある日、同じ公園内でふたつの事故が予知されるという、初めてのケースが起きる。火災を伴い、多くの被害者が予想される事態に、他の『風紀委員（ジャッジメント）』の応援を得て対処する黒子たち。そんな中、能力の過剰使用が原因で美山が倒れてしまう。無理をしてまで能力を使っていた彼の行動の裏には、苦い過去との経験と、とある理由があった――。
他人の夢を追体験できる『インディアンポーカー』。その夢を通して、睡眠学習のように役に立つスキルを身に着ける副次効果が確認されたことで、今度はさまざまなカードを取り扱うトレーダーが出現していた。とあるトレーダーの前を通りがかった美琴は、とびきりの変人天才科学者の夢が詰まったカードを勧められる。その名は『巨乳御手（バストアッパー）』――興味なさげな態度から一転、電光石火の早業でカードをつかむ美琴。しかしカードのもう片端を手にした少女がいた。『アイテム』の絹旗最愛。それぞれの事情で切実にそのカードを必要とするふたりの少女は、手を取り合い、秘められた情報に迫っていく―！
美容によいという情報に乗っかって、さっそくサバ缶を買いに行った佐天。しかし、最後の２缶を手に入れてしまったばかりに、売り切れのワゴンの前で崩れ落ちていた少女――フレンダに付きまとわれる羽目に。その深いサバ缶愛に１缶分けてあげたものの、フレンダはうっかり無駄にしてしまって涙目になる。そんな様子を見てあきれ半分ながらも、なんとなく見捨てられなくなってしまった佐天は、自宅に招いて食事をふるまう。フレンダのマイペースな言動に振り回されながらも楽しい時間を過ごした佐天。その後もメッセージアプリでやり取りをする仲になったふたりは、とある事件で再び顔を合わせることに――。
一食（サバ缶）の恩を返すべく、拉致されそうになった佐天を救ったフレンダ。さっそくお礼のサバ缶パーティで祝杯を挙げようと盛り上がるが、突如、何者からの狙撃を受ける。人混みの中でも躊躇なく、しかも正確に狙ってくる相手に、自分と同じ獲物をもてあそぶ『狩人』の匂いを感じるフレンダ。思いつく限りの策を講じて対抗しようとするが、敵はトラップにも フェイントにもまったくかかることなく、こちらの行動はことごとく読まれてしまう。痛みと得体のしれない相手への恐怖から冷たい考えが頭をよぎったそのとき。佐天から、足手まといになってしまっている自分が囮になると提案を受け――。
常盤台中学をはじめとした『学舎の園』、そして大手企業の秘匿情報の漏洩が多発。その原因は『インディアンポーカー』で見た夢と考えられ、対策がとられるものの、大きな効果は上がらずにいた。一方、『インディアンポーカー』の技術に『才人工房（クローンドリー）』の気配を感じとった食蜂は独自に調査を開始。その裏に操歯涼子という研究者と、彼女が関わっている研究機関の存在を突き止める。しかし、そこで行われていた実験は『インディアンポーカー』とは関係のない、奇妙なものだった。そんな事情を知らされた美琴は、食蜂からその研究機関の調査を、とある交換条件とともに持ち掛けられる――。
ひとつの体からふたりのサイボーグを生み出す研究――『魂の生成』実験の実態を探る美琴。しかし研究機関への潜入を試みる彼女の目前で、操歯涼子そっくりのサイボーグ――『ドッペルゲンガー』が施設から逃走してしまう。操歯に直接コンタクトをとった美琴は、彼女から『ドッペルゲンガー』に秘められた危険性と、その解決のために『インディアンポーカー』が作られたことを聞かされるが、なにか釈然としないまま美琴は立ち去っていく操歯を見送るのだった。だが、美琴と別れた操歯の前には逃走していた『ドッペルゲンガー』が姿を現していた。そして時を同じくして、暗部組織『屍喰部隊（スカベンジャー）』が『ドッペルゲンガー』を狙って襲撃をかける――！
実験に参加した切実な目的と、『ドッペルゲンガー』を生み出してしまった責任。たったひとりでそれらを抱えこみ解決しようとしていた操歯に、美琴は過去の事件での自分の姿を重ねてしまう。意を決して操歯の元に戻った美琴は、『ドッペルゲンガー』捕獲任務に就いていた『屍喰部隊（スカベンジャー）』と鉢合わせる。彼女らによると『ドッペルゲンガー』は体の損傷を補うため、周囲の物質を取り込む性質をもつという。操歯の恐れていた『魂の拡散と憑依』が実際に起こっていた可能性を知り、美琴は彼女らと共同戦線を張ることに。一方で、『屍喰部隊』のリーダーは美琴と手を組むことで任務達成を狙っていた。
『魂の憑依』によって瓦礫を取り込み、巨大な姿になった『ドッペルゲンガー』。圧倒的な質量で立ちはだかる巨獣に、美琴は砂鉄の巨像を作り上げて対抗する。砂鉄の特性を生かして徐々に『ドッペルゲンガー』の巨獣を解体していく美琴に対して、燃料タンクを市街地に落とし破壊しようとする『ドッペルゲンガー』。間一髪、空中で燃料タンクを爆破し被害を防いだ美琴だったが、『ドッペルゲンガー』のその行動には、美琴の攻撃を逆手に取った別の目的――研究データをバックアップしている秘匿された飛行船の存在を探し当てる目的があった。一方、操歯も事件に決着をつけるべく『ドッペルゲンガー』のもとに向かっており――。
『魂の憑依』のカラクリを暴き、飛行船の上で『ドッペルゲンガー』と対峙する美琴。魂を持たない存在として生まれたことへの絶望と、人間への復讐を口にする『ドッペルゲンガー』は自らの似姿を造り出して美琴を襲う。しかし美琴はその攻撃がブラフであること、そして『ドッペルゲンガー』の真の目的に気付いていた。美琴の言葉を拒絶し、飛行船とともに落ちていく『ドッペルゲンガー』。その先には、操歯と、研究所所長の姿があった。美琴の口から告げられる『ドッペルゲンガー』の真実を前に崩れ落ちる所長に、操歯はこの実験を続けることはできないと告げる――。
