謎の異生物・奇居子（ガウナ）によって太陽系を破壊され、わずかに生き残った人類は巨大な恒星間宇宙船シドニアでの旅を余儀なくされた。その出航から、約1000年――。 シドニアの地下で祖父にひっそりと育てられた谷風長道（たにかぜ ながて）は、祖父の死後、食料が尽きたことで地上へ出ると、米泥棒の容疑で逮捕されてしまう。窮地を救ってくれたのはシドニアの艦長だった。彼女に保護され、人型巨大装甲・衛人（モリト）の操縦士訓練学校に入学することになった長道は、初めて見る祖父以外の人間たちと交流を深めていく。そして、かつての英雄が乗っていたという一七式衛人（モリト）白月改・継衛（ツグモリ）を与えられ、初任務に就くのだが……。100年ぶりに姿を現した奇居子に遭遇してしまう。
資源の採掘任務を命じられ、小惑星へ出撃した訓練生たち。任務は簡単なものであるはずだったが……突如、採掘地点に奇居子（ガウナ）が出現し、訓練生たちへ攻撃を仕掛けてきた。奇居子の一撃によって長道は心肺停止状態となり、山野栄子は捕食されてしまう。奇居子を少しでも遠ざけようと、シドニアに搭載された重質量砲の発射を命令する艦長。同時に息を吹き返した長道が奇居子に応戦し始めるが、着弾までの猶予はない。着弾の寸前、手を差し伸べてくれたのは星白だった。彼女に救われ、無事シドニアに帰還した長道は、奇居子の脅威を実感し、決意を新たにするのだった。
シドニアのお祭り、重力祭りが佳境を迎える。赤井班のメンバーと岐神は衛人の模擬戦「重力杯」を勝ち抜き、長道と星白は縁日を楽しんでいた。 それぞれが重力祭りを過ごす中、長道の存在が衛人操縦士たちに大きな影響を及ぼしはじめる。 ある者は長道の戦闘を参考にし、ある者は長道に嫉妬、そしてある者は長道に惹かれていった。 一方、司令部では排擲した奇居子がシドニアに向かっていることが報告される。交戦までの猶予は2日しかなかった。
赤井班に訪れた悲劇は船内に大きな衝撃をもたらした。小林艦長は再び重質量砲による奇居子の排擲を命令するが、奇居子は重質量砲を回避するだけでなく、シドニアに進路を向ける。小林艦長は奇居子との接触を阻止するため、シドニアの斜め加速による回避行動を選択。だが、緊急加速は船内の重力制御を奪い、居住区や訓練生たちに甚大な被害をもたらした。奇居子が再接近する中、長道たち4人の訓練生は漂流しているカビザシの回収に向かう。無事に回収が完了したかに思われた瞬間、奇居子は強力なヘイグス粒子砲を長道たちへ向けて発射する。長道たちの機体が大きく損傷し、絶体絶命の危機を迎えてしまう。
奇居子の攻撃によって星白機が大破。星白は辛くも脱出するが、宇宙を漂流することになってしまう。星白を救いたい長道は司令部の命令に背き、一人星白の捜索に向かった。しばらくして星白の脱出ポッドを発見する長道だが、継衛のヘイグス粒子が尽き、2人はともに漂流生活を送ることに。閉ざされた空間の中で祖父・斎藤ヒロキの思い出を語る長道。2人の距離は少しずつ縮まっていくが、ついに水が底を突いてしまい……。一方、シドニアでも小林とヒ山ララァが、かつてヒロキとともに奇居子の討伐をした600年前のことを思い出していた。
256機の衛人によって救出された長道と星白。シドニアへ戻ると、長道は英雄的な扱いを受けるまでに至り、岐神、星白、仄焔とともに正規操縦士に任命される。先の戦いでの活躍が大きく評価されたのだ。任命式では岐神と和解。4人は新たな仲間として掌位を組むのだった。一方、長道は自身の境遇に疑問を持ち始め、小林艦長に疑問をぶつけるが、艦長は「シドニアの騎士になってくれ」とだけ伝え、就任式の場から去っていくのだった。艦長のもとを去った長道は星白と海中浮遊槽を楽しみ、お互いの距離を縮めていくのだが……。シドニアの航路に新たな奇居子が出現し、出撃を余儀なくされてしまう。
報道で星白の戦死を知った長道は、連結型奇居子との戦闘記録を閲覧しに行く……。長道、星白、岐神、仄焔の4名に与えられた任務は、12本の爆破杭を一斉に起爆し尾部を切断すること。ところが、岐神の謀略によって長道だけが先行して起爆し、尾部切断は失敗してしまう。戸惑う長道に、奇居子の胞手が襲いかかる。そんな彼を命と引き替えに救ったのは星白だったのだ……。すべてを思い出した長道は自室にこもってしまうが、ララァとイザナのはからいもあり、少しずつ覇気を取り戻していく。一方、司令部では司令補となった纈が最初の作戦を遂行しようとしていた。その作戦は、先の連結型奇居子との戦いで逃した本体が潜んでいると思われる惑星の破壊だった。
対惑星誘導飛翔体によって奇居子潜伏の可能性があった惑星を破壊すると、星白機を模した奇居子3体が現れる。衛人操縦士たちは3班に分かれ、それぞれ1体ずつ奇居子と戦うことになった。奇居子が星白機の回線を使い星白の声で言葉を発することに戸惑いながらも、長道たち岐神班は星白を模した胞衣をぶら下げた1体を撃破。長道はその星白を模した胞衣の回収に向かう。一方、サマリ班も対峙した奇居子を撃破するが、中園班は全滅してしまう。中園班を全滅させた奇居子は他の2体よりも明らかに強力で、操縦士全員でかかっても追い詰めることができず、仄烽も犠牲となってしまう。だが、この戦いは奇居子の突然の逃走により終了した……。ララァは長道が毎回出撃させられることを不服に思い、小林艦長を問い詰める。そこには長道の出生にも関わる重大な秘密があった。
エナ星白を保存する外宇宙生命体研究所、通称「外生研」。長道の名前をつぶやいたエナ星白の知性を確認するため、研究者・田寛ヌミが実験を行う。 実験は長道が実験槽の前に立ち、エナ星白の反応を窺うというもの。エナ星白は長道に向けて胞手を伸ばし、実験槽を叩くという反応を見せた。 一方、小林艦長たちはある儀式のため、岐神家を訪れていた。儀式について知ることは、岐神家でも当主にしか許されていないというのだが……。
基底湖に面した景勝地へ旅行することになった長道、イザナ、纈。気分転換のためにという纈だったが、本当の目的はある男が残したとされる研究施設の探索だった。 男の名は落合。第四次奇居子防衛戦ののちに処刑された科学者だという。 纈は研究施設の場所を突き止め、施設へ続く鍵を秘密裏に入手していた。 長道とイザナを連れて施設のある基底湖の底へ向かうと、最上位船員しか立ち入りが許されない最厳重警備隔離施設に意図せず辿り着いてしまう。
シドニアの進路上に胞衣で小惑星を丸ごと飲み込んだ巨大奇居子が出現する。シドニアは斜め加速で衝突軌道を外れるが、奇居子も進路を転換。再び衝突軌道へ入る。衝突までの猶予がない中、纈は対惑星誘導飛翔体による小惑星の破壊を命令。しかし周囲の奇居子による直前回避や迎撃が予測されるため、衛人隊には飛翔体着弾までに周囲の奇居子を殲滅する任務が与えられた。長道は「シドニアの騎士」としての決意を新たにし、量産された超高速弾体加速装置と奇居子本体貫通弾を装備した衛人隊の一員として出撃する。しかし、圧倒的な奇居子本体の数と新兵器の訓練不足によって衛人隊は苦戦を強いられ、さらにそこへ紅天蛾が現れる。
巨大奇居子の主本体への突破口を開くため、超高出力ヘイグス砲を放つシドニア。奇居子の内部構造が露わになると、開口部から衛人隊が突入を開始する。 一方の長道は、サマリたちの背後に現れた紅天蛾の撃破を引き受ける。 主本体破壊任務を引き受けたサマリたちからの通信は途絶。紅天蛾と互角に渡り合う長道。 対惑星誘導飛翔体の着弾まで残り時間が迫っていた。
未知の生命体・ガウナに地球を破壊され、かろうじて生き残った人類は 巨大な宇宙船「シドニア」で旅を続けていたが、100年ぶりにガウナが現れた。 再び 滅亡の危機に襲われた人類だったが、人とガウナから生み出された白羽衣つむぎや人型戦闘兵器・衛人のエースパイロットである谷風長道の活躍により、ガウナをいったん撃退。 なんとか勝利をおさめたのだった。 あれから10年－。 シドニアの人々は、つかの間の平和を楽しんでいた。 つむぎも、今やシドニアの英雄となった長道に想いを寄せながら、 穏やかな日々を過ごしている。 だが、艦長・小林は分っていた。 ガウナがいる限り、この平穏は長く続かないことを。 そして、人類の存亡をかけ、最終決戦を決断する。 愛する人を守るため、シドニア最後の戦いがついに始まった。
太陽系を滅ぼした謎の生命体・奇居子（ガウナ）と交戦しながら新天地を目指す潘種船シドニア。めざましい戦果を挙げる衛人（モリト）操縦士・谷風長道（たにかぜながて）は、操縦士訓練の憧れとなっていった。しかし、本人が気にしているのは外生研から消えたエナ星白の行方ばかり。
シドニアの進路上に現れた新たな奇居子ガ５４９に苦戦する長道たち。するとそこへ白羽衣つむぎと名乗る新型奇居子が姿を現す。ガ５４９に攻撃を仕掛けるつむぎに言葉を失う衛人隊だったが、同士討ちをしている隙に両者の撃破を画策。 しかし、長道はつむぎが敵でないことを察知し、ガ５４９の撃破を手助けする。 つむぎが発する声は、かつて仲間だった星白閑を思わせる声で……。
太陽系を滅ぼした謎の生命体・奇居子と交戦しながら新天地を目指す播種船シドニア。めざましい戦果を挙げる衛人操縦士・谷風長道は、操縦士訓練生の憧れとなっていた。しかし、本人が気にしているのは外生研から消えた「エナ星白」の行方ばかり。 一方、衛人操縦士を辞めた岐神苔夫は、科学者・落合の研究所を訪れていた。封印された場所で、岐神が見たモノとは……。
無数のガウナ本体を放出したガ５５０。先行したつむぎは袋状の構造体となった第１群に捕らえられるが、岐神は絶好の機会とばかりに、つむぎのツメに仕込んだ人工カビの力を試そうとしていた。 一方、つむぎのあとを追う長道たち衛人隊は、放出されたガウナの第２群を迎撃することに。撃ち漏らしを避けるため、各小隊ともに二重の陣形でガウナの進行を阻止するが・・・あることで状況が一変する。
奇居子（ガウナ）の攻撃から身を呈してシドニアを守ったつむぎ。しかし、体組織の約９０％を失い、集中治療を受けなければならない状態だった。長道と纈は、つむぎと同じく致命的な傷を負ったイザナの病室を訪れ、そこである光景を目の当たりにする。イザナの容態に胸をなで下ろす長道だったが、治療が続くつむぎに心を痛めたままだった。そんな中、海蘊（もずく）からつむぎのエナが回復し、一般槽へ移ったとの報を聞く。
寮を出ることになり、行くあてのない長道はイザナを頼ることに。イザナの家では不思議な音がするというが、その正体はつむぎだった。あと何回くらい長道たちに会えるのかと考えたつむぎは、切なさのあまりイザナの家に飛び込んできたという。長道はそんなつむぎを励まし、彼女のためにと新たな物件探しをし始める。一方、大シュガフ船との戦いにむけて、小林艦長は着々と準備を進めていた。
重力子放射線放出装置が浮遊小惑星を穿つ。奇居子(ガウナ)に対抗する新兵器の実験に成功したかと思われたその時、ヘイグス粒子供給源との接続が解除できないという事態が発生。暴走した射出装置のエナは激しい衝撃とともに拡大の一途をたどり、後部外郭に浸食を始めていた。一方、後部外郭の情報がしゃ断されている司令部では、纈(ゆはた)が衛人(もりと)隊の出撃を命じる。後部外郭にたどり着いた衛人隊が見たものとは…。
後部外郭で発生した事故の復旧作業が始まると同時に、事故によって供給制限がおこなわれ、まとまって暮らすことが呼びかけられる。長道(ながて)たちの家にも纈(ゆはた)が転がり込み、早速イザナの部屋を占拠するなど、生活がいっそう賑やかになっていった。そんな中、実験を終えたイザナが一旦実家へ帰宅すると、そこには怪我をしたユレがいた。ユレに一緒にお出かけしようと誘われるイザナだが…。
シドニア随一の景勝地、千秋郷(せんしゅうきょう)にやってきた長道とイザナ。満開の桜に包まれた２人はその距離を縮めていくが、長道はあくまでも調査だと言い切って任務を着々とこなしていった。一方、置いてきぼりを食らった纈(ゆはた)とつむぎは、２人の関係を邪魔しようと千秋郷への潜入を敢行する。満点の夜空を眺める長道とイザナ、そんな２人の様子を覗く纈とつむぎ。しかし、纈とつむぎはそこである光景を目にする。
惑星ナインで奇居子(ガウナ)に遭遇したイザナたち偵察部隊。奇居子の反応が瞬く間に増えていき、イザナたちは次々と撃墜されてしまう。一方、偵察部隊からの通信が途絶えた司令部では、小林艦長が奇居子せん滅のための作戦立案を指示。すぐにでもイザナを救出したい長道とつむぎは、出撃許可を強く求めるが…。混乱する状況の中、イザナを失うことでつむぎが暴走すると考えた岐神(くなと)が小林艦長にある提案をする。
長道（ながて）とつむぎの前に現れた奇居子は、かつて死闘の末に長道が撃墜したはずの紅天蛾（ベニスズメ）だった。つむぎは長道にイザナの捜索を任せ、紅天蛾との一騎打ちを繰り広げる。つむぎのほうが性能は上だという海蘊（もずく）だが……。一方、イザナは惑星ナインの地形を把握したいという隊長に従い、衛人（もりと）を破棄してナインの探索を開始する。その先で二人が遭遇したのは、地表を徘徊する奇居子だった。
継衛（つぐもり）改二の機体内部にエナを侵入させる紅天蛾（ベニスズメ）。コクピット内部にまで侵入したエナは星白（ほしじろ）閑（しずか）の姿を再現し、なおも長道（ながて）を追い詰めていく。エナの侵入を食い止めるためには、継衛改二の頭部を切り離し、機体頸部の気密隔壁を閉じなければならない。イザナにそう助言される長道だが、胞手を巻き付けられ身動きが取れないままだった。その上、紅天蛾に継衛改二の電源を落とされてしまい・・・・・・。
